Diversidad alfa y beta de artrópodos epigeos (Arthropoda) en tres sectores sobre la Cordillera Oriental de Colombia

  • Luis A. González-Montaña Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia
  • Winston Wilches-Álvarez Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia
  • Carlos Rocha-Caicedo Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia

Resumen

Los artrópodos del suelo son un componente importante de la biota del suelo por su diversidad de especies, función y como herramienta para evaluar el estado de conservación del hábitat. Este estudio evaluó el estado de conservación de tres sectores en un ecosistema de alta montaña (Socha, Tasco y Socotá en Boyacá, Colombia) por medio de la medición de la diversidad alfa y beta del ensamblaje de artrópodos epigeos con referencia hacia Acari y Collembola. Se instalaron trampas de caída siguiendo transectos en cada sector; se midió la diversidad alfa por medio del índice de Berger-Parker y el modelo gamma-binomial para obtener un parámetro α, que describe el ajuste del ensamblaje a una distribución de abundancias. Se estimó la diversidad de especies por medio de curvas de rarefacción-extrapolación basadas en la cobertura de  abundancias y la diversidad beta se midió en sus componentes, reemplazamiento y diferencia de especies. La diversidad alfa no mostró diferencias estadísticas entre sectores, pero con la mayor riqueza de especies en el sector de Socotá. El parámetro α indicó que el sector Socotá es el mejor conservado; similar a lo obtenido con Acari y Collembola. El reemplazamiento o la diferencia de especies mostró cambios con respecto al sector o grupo taxonómico (Acari o Collembola), explicado por la estructura de la vegetación, erosión y distribución agregada de los artrópodos epigeos. La utilidad de los artrópodos epigeos para evaluar la calidad del hábitat y la partición de la diversidad beta en sus componentes fue analizada.

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Publicado
2017-12-31
Como citar
GONZÁLEZ-MONTAÑA, Luis A.; WILCHES-ÁLVAREZ, Winston; ROCHA-CAICEDO, Carlos. Diversidad alfa y beta de artrópodos epigeos (Arthropoda) en tres sectores sobre la Cordillera Oriental de Colombia. Revista Colombiana de Entomología, [S.l.], v. 43, n. 2, p. 292-300, dic. 2017. ISSN 0120-0488. Disponible en: <http://nexus.univalle.edu.co/index.php/SOCOLEN/article/view/5962>. Fecha de acceso: 24 sep. 2018 doi: https://doi.org/10.25100/socolen.v43i2.5962.
Sección
Artículos

Palabras clave

Reemplazamiento de especies, modelo gambin, ecosistemas de alta montaña, geomorfología

Introducción

Los artrópodos del suelo son un componente importante de los ecosistemas por su alta diversidad de especies (Giller 1996) y por su papel en la descomposición de materia orgánica, ciclaje de nutrientes y regulación de las comunidades bióticas dentro o fuera del suelo (Brussaard et al. 1997; Hooper et al. 2000; Wardle et al. 2004; Brussaard 2012). Por lo anterior, los artrópodos edáficos se consideran potenciales indicadores de la calidad del suelo o de algunas de sus propiedades a lo largo de distintos tipos de ecosistemas (Storky Eggleton 1992; Lavelle et al. 2006; Gergócs y Hufnagel 2009).

La alta diversidad de especies ha sido explicada principalmente por la heterogeneidad espacial del hábitat en el suelo que favorece la repartición de recursos y la coexistencia e interacción entre especies (Ettema y Wardle 2002; Wardle 2006). También se puede explicar por la alteración que tienen otros componentes bióticos sobre los artrópodos del suelo, por ejemplo, el tipo y calidad de hojarasca (Wardle et al. 2004; Donoso et al. 2010).

No obstante, los patrones de diversidad de especies de los artrópodos epigeos, en general, son poco conocidos en ecosistemas de alta montaña. Algunos trabajos han sido dirigidos a establecer patrones de diversidad relacionados con gradientes altitudinales (Olson 1994; Leakey y Proctor 1987; Thomas y Proctor 1997), uso de suelo, estado de conservación y estructura de la vegetación (Garay 1981; Morales y Sarmiento 2002; Cerón y García 2009).

Por medio de experimentos de restauración ecológica, se ha demostrado que los artrópodos epigeos, tienden a presentar una mayor abundancia y riqueza de morfoespecies en bosques que actúan como referencia en tratamientos con vegetación regenerante o plantaciones (Cole et al. 2016). De manera similar, al contrastar sitios quemados y no quemados, la diversidad de artrópodos epigeos es mayor en aquellos sin quemas, aunque las respuestas pueden ser diferenciales entre grupos taxonómicos (Vasconcelos et al. 2009).

En este trabajo, se evaluó el estado de conservación de tres sectores o localidades de colecta, en sistemas de alta montaña por medio de la medición de la diversidad alfa y beta de las comunidades de artrópodos epigeos y con énfasis en Collembola y Acari, justificado por la alta dominancia, en términos de biomasa (Harding y Stuttard 1974), diversidad de especies (Bardgett y Van der Putten 2014) y por su papel como indicadores biológicos de la calidad del suelo (Maraun y Scheu 2000; Ponge et al. 2003).

Materiales y métodos

Sitio de estudio

Se escogieron tres sectores de laderas, con base en mapas satelitales y de acuerdo a las coberturas vegetales presentes, ubicados sobre la Cordillera Oriental de Colombia, departamento de Boyacá, con una distancia promedio de 12,5 km entre sí, que corresponden a los municipios de Socotá (6°02’46”N y 72°37’20”O) entre 2.850 y 3.230 msnm; Socha (5°58’56”N y 72°46’37”O) entre 2.800 y 3.200 msnm y Tasco (5°52’59”N y 72°46’37”O) con un intervalo altitudinal comprendido entre 2.900 y 3.195 msnm. Los tres sectores pertenecen a la asociación edáfica Pisba, que presenta circos glaciares, escarpes, afloramientos rocosos y distintos procesos erosivos, con pendientes entre 12-25 % y 25-50 %, y forman parte de la unidad geomorfológica glacio-estructural (IGAC 1981; Meneses et al. 2006). La precipitación anual varía entre 57,6 y 238,8 mm y la temperatura entre 5,2 y 6,5 °C (Meneses et al. 2006).

Vegetación

En Socha la cobertura vegetal no es continua y se asocia con eventos de perturbación. Predominan los estratos arbustivo y herbáceo y las especies más abundantes son Miconia cundinamarcensis Wurdack, Symplocos theiformis (L. f.) Oken, Miconia squamulosa Triana, Morella parvifolia (Benth.) Parra-Os., Calamagrostis effusa (Kunth) Steud., Agrostis boyacensis Swallen & García-Barr. y Chaetolepis microphylla (Bonpl.) Miq. Por su parte, en Tasco, se presentan pequeños parches con predominio del estrato arbustivo de mayor porte. Las especies más abundantes son Clethra fimbriata Kunth, Pentacalia corymbosa (Benth.) Cuatrec., M. squamulosa y Bucquetia glutinosa (L.f.) DC. En Socotá, la matriz de vegetación es continua, con predominio de los estratos arbustivo y herbáceo. Las especies más abundantes son M. squamulosa, C. fimbriata, M. parvifola, P. corymbosa, Cuphea sp., Agrostis sp., Cyperus sp. y Senecio sp. La vegetación se clasifica como Páramo y Subpáramo (Meneses et al. 2006); y como Bosque Seco Montano Bajo (IGAC 1981; Fig. 1).

Aspecto general de los sectores de colecta. Los sectores donde se presenta mayor contraste en la estructura del hábitat son: A. Sector correspondiente para Socotá, donde la vegetación es baja y se observa evidencia de procesos erosivos. B. Sector para Tasco donde la vegetación tiene porte alto favorecido por la geomorfología del sitio. Boyacá, Colombia.

Figura 1: Aspecto general de los sectores de colecta. Los sectores donde se presenta mayor contraste en la estructura del hábitat son: A. Sector correspondiente para Socotá, donde la vegetación es baja y se observa evidencia de procesos erosivos. B. Sector para Tasco donde la vegetación tiene porte alto favorecido por la geomorfología del sitio. Boyacá, Colombia.

Colecta de artrópodos

Para cada sector se ubicaron cinco transectos cada 100 m perpendiculares a la pendiente. En cada transecto se instalaron cinco trampas de caída a una distancia de 5 m entre sí (Olson 1994; Ward et al. 2001). La estructura de la vegetación puede influir en la eficiencia de las trampas de caída, por ejemplo, en áreas abiertas la probabilidad de captura es mucho mayor que en sitios con vegetación densa (Melbourne 1999). Se asume que la distancia empleada reduce este efecto, al incluir mayor heterogeneidad y contraste entre distintos tipos de hábitats. Para todas las trampas se empleó una solución preservante con etanol al 80 % mezclado con jabón, las cuales se mantuvieron por 48 h en cada uno de los transectos (Gutiérrez-Martínez 2014). Se realizó la separación del material a nivel de morfoespecies (Oliver y Beattie 1996) y la identificación taxonómica por medio de las claves de Triplehorn y Johnson (2005).

Diversidad alfa

Para la medición de la diversidad de especies se utilizó el índice de dominancia de Berger-Parker, que describe la importancia relativa de la especie más dominante en un ensamblaje (Magurran 2004). Dado que ha sido probado bajo distintos usos de suelo, con un aumento de su valor desde suelos no perturbados a perturbados, es sugerido como una herramienta en el monitoreo ambiental de ecosistemas de suelo (Caruso et al. 2007). Con el fin de estimar y comparar la riqueza de especies, se emplearon curvas de rarefacción y extrapolación basadas en la proporción del número total de individuos que pertenecen a especies presentes en la muestra, “simple coverage” (Chao y Jost 1992), donde la estandarización no se basa en el tamaño de las muestras (Chao y Jost 2012). Para evaluar si hay diferencias significativas o no en la riqueza de especies entre muestras, Chao et al. (2014) consideran que, si el 95 % del intervalo de confianza para las curvas generadas no se solapan, las diferencias significativas a nivel del 5 % entre las diversidades esperadas son garantizadas, si las curvas se solapan indica que no hay diferencias en la riqueza de especies esperada entre muestras. La estimación de la riqueza de especies se realizó usando el programa INEXT (Chao y Jost 2012; Colwell et al. 2012; Chao et al. 2016).

Por último, se evaluó el ajuste del ensamblaje de artrópodos a modelos de abundancias de especies por medio del modelo gamma-binomial (Gambin). La forma de la curva de distribución de abundancias es descrita por un parámetro α, adecuado para realizar interpretaciones ecológicas (Ugland et al. 2007). Éste presenta una reducción de su valor desde áreas conservadas con una distribución log−normal a transformadas con un ajuste a una distribución log-series (Ugland et al. 2007; Matthews et al. 2014). Para evaluar el ajuste del modelo a los datos se empleó el criterio de información Akaike (AIC), donde un valor bajo indica mejor ajuste. Con el fin de manejar el efecto del tamaño de las muestras, se definieron submuestras de n = 400 para cada sector. Este procedimiento se aplicó para Acari (n = 40) y Collembola (n = 100) (Matthews et al. 2014). El análisis se realizó con el paquete Gambin bajo la plataforma R (Matthews et al. 2014; R Core Team 2015).

Diversidad beta

Para evaluar el efecto de la distancia geográfica entre puntos de muestreo sobre el ensamblaje de artrópodos, se realizó la prueba de Mantel (Borcard et al. 2011) que consiste en la correlación de dos matrices. La primera, matriz de disimilitud para el ensamblaje de artrópodos, se obtuvo por medio del índice de disimilitud de Bray-Curtis, el cual se basa sobre las abundancias de especies; la segunda matriz consiste en la distancia geográfica entre puntos de muestreo basada sobre distancia euclidiana (Legendre y Legendre 1998). Se empleó la correlación de Spearman con 1.000 permutaciones, usando el paquete Vegan (Oksanen 2015) en la plataforma R (R Core Team 2015).

La diversidad beta se estimó de acuerdo con la aproximación de Baselga (2010) y Carvalho et al. (2013), donde se realiza la partición de sus componentes: reemplazamiento de especies (βrepl) y diferencia en la riqueza de especies (βdif), pérdida o ganancia de especies, que puede generar ensamblajes pequeños dentro de ensamblajes más grandes, anidamiento, con la generación de patrones a lo largo de gradientes ambientales (Carvalho et al. 2012). Lo anterior se expresa de acuerdo con la siguiente ecuación: βtotal=βrepl+βdif, donde βtotal=diversidad beta total es calculada sobre el promedio entre pares de comparaciones de transectos dentro de cada sector (Podani y Schmera 2011; Carvalho et al. 2013; Cardoso et al. 2014). La diversidad beta total y su partición se estimaron usando el paquete BAT bajo la plataforma R versión 3.1.2 (Cardoso et al. 2015).

Resultados

Diversidad alfa

Se recolectaron un total de 2.001 individuos y 455 morfoespecies para los tres sectores, de los cuales Socotá presentó 964 individuos y 166 morfoespecies; Socha, 482 individuos y 142 morfoespecies y Tasco, 555 individuos y 147 morfoespecies. La clase Acari obtuvo la mayor riqueza de especies, y Collembola el grupo con mayor abundancia en los tres sectores (Tabla 1). Otros grupos predominantes fueron Araneae, Isopoda, Blattariae, Hymenoptera (Formicidae), analizados dentro del ensamblaje de artrópodos. El índice de diversidad de Berger-Parker presentó diferencias significativas entre sectores (F = 4,548; df = 2; P < 0,05) que, en promedio, fue mayor en Socotá (0,3052), comparado con Socha (0,1546) y Tasco (0,1306; Tabla 2).

Tabla 1:
Riqueza y abundancia total por orden dentro de cada sector.
Socha Socotá Tasco
Taxón Riqueza Abundancia Riqueza Abundancia Riqueza Abundancia
Isopoda 1 20 1 106 1 7
Acari 21 43 26 79 22 74
Araneae 20 41 18 44 21 39
Opiliones 6 16 5 21 5 15
Pseudoscorpiones 0 0 2 4 2 2
Scorpiones 1 1 1 3 1 3
Chilopoda 2 4 2 6 0 0
Diplopoda 2 4 4 12 2 5
Collembola 18 109 17 167 22 136
Diplura 1 7 1 5 2 3
Archaeognata 1 6 1 11 1 10
Blataria 9 67 6 81 5 33
Mantodea 1 1 1 3 1 2
Orthoptera 9 25 8 34 7 17
Phasmatodea 0 0 2 3 4 6
Psocoptera 2 2 0 0 0 0
Thysanoptera 2 3 2 4 3 4
Hemiptera 18 34 19 31 11 18
Coleoptera 10 12 16 24 8 14
Lepidoptera 1 1 0 0 0 0
Hymenoptera 4 29 17 245 17 122
Diptera 13 57 17 81 12 45
Total 142 482 166 964 147 555

Tabla 2:
Descriptores de la diversidad alfa para cada transecto en los tres sectores.
Sectores Transecto Abundancia Especies observadas Especies raras Índice de Berger-Parker
Socotá 1 346 64 40 0,63
2 316 76 50 0,332
3 102 52 35 0,147
4 86 41 24 0,151
5 177 54 29 0,266
Promedio 205,4 57,4 35,6 0,3052
Socha 1 94 41 31 0,223
2 43 21 12 0,140
3 68 27 19 0,176
4 169 63 37 0,089
5 110 43 23 0,145
Promedio 96,8 39 24,4 0,1546
Tasco 1 72 44 30 0,083
2 151 64 35 0,093
3 73 34 19 0,205
4 121 53 31 0,107
5 139 41 25 0,165
Promedio 111,2 47,2 28 0,1306

En la Figura 2 se presentan las curvas de rarefacción-extrapolación, basadas sobre coberturas de abundancias para los tres sectores. Socotá con 166 morfoespecies presentó una cobertura del 91 %, mientras que, en Socha y Tasco, la cobertura varió entre 83 y 87 %, y al extrapolar la riqueza, varió entre 90 y 92 %, respectivamente. Las curvas para Socha y Tasco no presentaron diferencias en la riqueza de especies, pero sí, con respecto a la curva de Socotá, donde la riqueza de especies es mayor (Fig. 2).

Curvas de rarefacción y extrapolación basadas sobre cobertura de muestra “simple covarege” para los tres sectores muestreados

Figura 2: Curvas de rarefacción y extrapolación basadas sobre cobertura de muestra “simple covarege” para los tres sectores muestreados

El parámetro α obtenido a partir de modelos Gambin fue de α = 0,458, AIC = 243,2 en Socotá; α = 0,706, AIC=315,6 en Socha, y α=0,74 y AIC=317,2 para Tasco. Los valores altos de α reflejan una distribución log-series, en áreas transformadas o perturbadas. Al considerar Acari y Collembola, los valores de diversidad (Fig. 3A) y parámetro α (Fig. 3B), indican que el gradiente de Socotá es el mejor conservado en contraste con los de Socha y Tasco.

Descriptores de la diversidad alfa y parámetro α (modelo de distribución de abundancias) para los órdenes Acari y Collembola. A. Valores para el índice de Berger-Parker. B. Valores para el parámetro α.

Figura 3: Descriptores de la diversidad alfa y parámetro α (modelo de distribución de abundancias) para los órdenes Acari y Collembola. A. Valores para el índice de Berger-Parker. B. Valores para el parámetro α.

Diversidad beta

El ensamblaje de especies no mostró correlación con la distancia geográfica en Socha (r = -0,0303; P = 0,559), Tasco (r = -0,24; P = 0,812) y Socotá (r = 0,06; P = 0,472), debido al intervalo estrecho altitudinal considerado en este estudio. La diversidad beta total (βtotal) promedio en Socha fue de 0,91, seguido por Socotá (0,88) y Tasco (0,85). A nivel del ensamblaje total de especies, el reemplazamiento de especies realizó la mayor contribución a la βtotal, que osciló entre 0,48 para Socotá, y 0,61 en Tasco; mientras que la diferencia de especies (βdif) realizó la menor contribución a βtotal en los tres sectores (Fig. 4A).

Para el ensamblaje de Acari, el reemplazamiento de especies es el componente más importante en Socotá (0,49) y Tasco (0,53); al contrario de Socha, donde la diferencia de especies es de 0,67. Dentro de Collembola, la diferencia de especies fue representativa para Socotá (0,49) y Socha (0,70), mientras que, en Tasco, la ßtotal fue explicada por el reemplazamiento de especies (0,56; Fig. 4B, C).

Contribución del reemplazamiento de especies (βrepl) y diferencia de especies (βdif) a la diversidad beta total para (A) el ensamblaje de artrópodos, (B) Acari y (C) Collembola.

Figura 4: Contribución del reemplazamiento de especies (βrepl) y diferencia de especies (βdif) a la diversidad beta total para (A) el ensamblaje de artrópodos, (B) Acari y (C) Collembola.

Discusión

Los sectores muestreados mostraron alta riqueza de especies (455 morfoespecies), si se comparan con otros estudios y en intervalos altitudinales similares. Morales y Sarmiento (2002) encontraron 74 morfoespecies (con presencia de otros taxones) en un ecosistema de páramo venezolano, entre los 3.300 y 3.800 m de altitud; Smithers y Atkins (2001) colectaron 20,2 especies en promedio por trampa de caída, ubicadas a lo largo de un gradiente entre 3.730 y 4.150 msnm; González et al. (2012) hallaron en promedio 104,6 especies en un intervalo de 3.705 a 3.989 msnm. No obstante, en estos estudios existen diferencias en los métodos de colecta, intervalos altitudinales incluidos, factores de perturbación y tipos de hábitat considerados.

Con base en las curvas de rarefacción y extrapolación, se obtuvo un muestreo casi completo en Socha y Tasco. No obstante, la curva de extrapolación y con una muestra de 1,027 individuos indicó una diversidad estimada menor en Socotá en contraste a los demás sectores. Entre los factores que pueden explicar lo anterior se considera, el papel de la estructura del hábitat, por ejemplo, en sectores con vegetación más densa, los métodos de colecta pueden ser menos efectivos, lo cual se refleja en la riqueza observada. Por otra parte, puede ser un efecto debido a la baja intensidad del muestreo que eleva la riqueza extrapolada. Sin embargo, el método empleado al no basarse sobre el tamaño de la muestra (Chao y Jost 2012) puede ser adecuado para realizar comparaciones entre sitios y en estimar la diversidad de grupos taxonómicos en los que se requiere esfuerzos de colecta importantes no obstante, el papel de las especies raras en la estimación de la diversidad de especies.

En bosques secos tropicales, Cabra-García et al. (2012) midieron la diversidad alfa y beta para distintos grupos taxonómicos epigeos en un paisaje transformado. Una mayor diversidad alfa se presenta en vegetación nativa que en vegetación muy intervenida (e.g. pastizales), diferencias explicadas por la complejidad estructural del hábitat. Un aspecto evaluado en el estudio de Cabra-García et al. (2012) fue la correlación trans-taxón de la diversidad alfa y beta, con una correlación alta para la diversidad alfa, explicada por la utilización de métodos similares de colecta. Entre tanto, la correlación para la diversidad beta fue baja como resultado de la alta complejidad paisajística, cuyo significado es la respuesta diferencial de los taxones evaluados al paisaje, donde un gradiente ecológico no se establece claramente (Barlow et al. 2007).

La dominancia en riqueza de especies de Acari y Collembola, ha sido ampliamente documentada en otros ecosistemas (Giller 1996; Lavelle 1996), lo cual corresponde a lo hallado en este estudio. Pocos trabajos abordan la diversidad de especies en estos taxones, limitando una discusión acerca de los patrones o tendencias en su diversidad en ecosistemas de alta montaña. Se puede mencionar el trabajo de Díaz et al. (1997) quienes en un análisis de la fauna de los páramos de Venezuela producen un listado de 60 especies y corresponde al grupo taxonómico con la mayor diversidad de especies. La anterior cifra no es comparable con el estudio realizado aquí, debido a la baja resolución taxonómica empleada, no inclusión de otros taxones que se distribuyen en los estratos inferiores del suelo, área geográfica y franja altitudinal.

Como factores que explican la alta dominancia de Collembola y Acari son: las características del suelo y hojarasca, otros componentes no evaluados puede explicar la riqueza observada, e.g. estructura de la vegetación (Hansen 2000; Wardle et al. 2006; Sousa et al. 2006; Lindo y Winchester 2007; Perez et al. 2013), como ocurre con otros artrópodos epigeos presentes en la comunidad: Araneae, Isopoda y Coleoptera (Sanderson et al. 1995; Pearce et al. 2004; Peñaloza et al. 2013; Hornung et al. 2008). No obstante, la diversidad también puede ser afectada, de manera directa o indirecta, por las interacciones plantas-suelo e interacciones entre plantas y biota del suelo con consecuencias menos conocidas en los ecosistemas de alta montaña (Putten et al. 2013).

Los criterios empleados para evaluar la calidad del hábitat, el índice Berger-Parker y el parámetro α, reflejaron las condiciones de perturbación locales dentro de cada sector sugieren que los cambios en la cobertura de vegetación y los procesos de erosión presentes, de tipo laminar y que caracterizan los sectores muestreados, son los más importantes en los sitios de estudio. El parámetro α es apropiado para detectar transiciones de áreas perturbadas a no perturbadas, y esto ha sido demostrado para otras comunidades de artrópodos epigeos (Matthews et al. 2014). Sin embargo, este parámetro puede fallar en describir la forma de la distribución de abundancias en muestras de tamaño pequeño (Matthews et al. 2014). Por ejemplo, el parámetro α en Acari describe mejor un modelo log-series, mientras que en Collembola se obtiene un modelo log-normal, dado los altos valores para este parámetro. No obstante, el parámetro α al combinar el efecto del tamaño de la muestra y uso de suelo, puede ser una herramienta adecuada para evaluar hábitats, y empleado con otros índices de diversidad, en este caso con el índice de Berger-Parker, para comunidades de artrópodos del suelo (Caruso et al. 2007).

La diversidad beta total alta, a nivel de todo el ensamblaje de artrópodos, con el reemplazamiento de especies como el componente que realizó el mayor aporte, es reportado bajo otros métodos y escalas espaciales (González et al. 2012; Cava et al. 2013). En este trabajo, el reemplazamiento de especies realizó la mayor contribución a la diversidad beta total, un resultado esperado, al presentar los artrópodos del suelo, en general, una distribución agregada, dada por la disponibilidad espacial de recursos y variación espacial en el suelo (Ettema y Wardle 2002).

El reemplazamiento de especies, obtenido a una escala espacial relativamente pequeña, es notable en este estudio. Boieiro et al. (2013), al describir el ensamblaje de escarabajos carábidos, concluyeron que las condiciones locales explicaban el reemplazamiento de especies, lo que destaca variaciones en este componente a escalas espaciales relativamente pequeñas y donde la diferencia de especies puede ser igualmente importante (Carvalho et al. 2013; Boieiro et al. 2013; Raub et al. 2015).

Al contrario del ensamblaje de artrópodos, la diferencia de especies realizó la mayor contribución a la diversidad beta total para Acari y Collembola, cuyos valores soportan el enunciado de un patrón no aleatorio en la riqueza de especies para estos grupos taxonómicos (Fig. 4). Además de la disponibilidad espacial de recursos, cabe resaltar el papel de la pérdida y ganancia entre ensamblajes de especies. Como lo mencionan Lindo et al. (2008), el tamaño de los parches de vegetación hasta la estabilidad del hábitat contribuye a la pérdida de especies en el caso de comunidades ácaros. De manera similar, Pérez et al. (2013) enuncian que para comunidades de colémbolos cambios en la arquitectura de la vegetación explican cambios en la diferencia de la riqueza de especies.

Altos valores de diversidad beta han sido informados especialmente para Acari (Caruso et al. 2007; Lindo et al. 2008), siendo la humedad, profundidad del suelo y la heterogeneidad espacial las variables que mejor explican este patrón (Hansen 2000; Lindo et al. 2008). En Collembola, por su parte, el tipo de uso de suelo a nivel del paisaje, y los cambios en la vegetación pueden constituir las variables ambientales que condicionan la diversidad beta en los sectores muestreados (Sousa et al. 2006; Pérez et al. 2013).

En este estudio se sugiere que procesos erosivos y la geomorfología, hacen que la contribución del reemplazamiento o diferencia de especies difiera localmente, ya sea a nivel de taxones o en todo el ensamblaje. El proceso erosivo presente en los sectores muestreados corresponde principalmente al tipo laminar. Las capas superficiales del suelo al ser removidas por escorrentía, ocasionan que la capa orgánica se deposite en láminas a lo largo de la pendiente junto al establecimiento de la vegetación, lo cual puede modular la distribución espacial de los artrópodos del suelo, sin embargo, la evaluación de su efecto real puede presentar dificultades dado que involucra la separación de otros factores relacionados, por ejemplo, propiedades del suelo (Fig. 1).

Según Legendre (2014) la diferencia de especies (βdif) refleja la riqueza que puede contener una comunidad. De acuerdo con lo anterior, una condición fragmentada de la vegetación, al limitar la capacidad de dispersión de las especies, puede promover este componente de la diversidad beta total (Lindo y Winchester 2007; Calderón-Patrón et al. 2013). Por otra parte, puede ser resultado de una alta proporción de especies raras, donde la probabilidad de pérdida de especies puede ser mayor a lo largo de un gradiente ambiental (Lindo y Winchester 2007; Matthews et al. 2014).

Conclusiones

En este estudio, el contraste de métodos para la medición de la diversidad alfa y beta, permite realizar evaluaciones rápidas del estado de conservación del hábitat, más aun, cuando son aplicados a grupos taxonómicos sensibles a factores estresantes como son los Acari y Collembola. El parámetro α es una herramienta práctica en planes de conservación, aunque puede ser afectado por el tamaño de la muestra y puede ser trabajado junto a otros índices, ya probados experimentalmente, en este caso, el índice de Berger-Parker. Los sectores muestreados se caracterizan por presentar poca cobertura vegetal y suelos erosionados, no obstante, la diversidad de especies es alta, si se contrasta con trabajos en hábitats con suelos mejor establecidos. Sin embargo, trabajos de diversidad en sistema de alta montaña, son relativamente escasos o realizados bajo otros métodos no comparables, y no menos, el conocimiento de los procesos detrás de esta diversidad de especies. El método empleado para medir la diversidad beta, destaca cómo el ensamblaje de artrópodos epigeos es afectado por factores que actúan a una escala pequeña, y otros poco considerados como la erosión o la geomorfología que modulan la distribución de la riqueza de especies. En términos de conservación, la diversidad beta, sugiere cómo la riqueza de especies responde a cambios en el hábitat, con valores más bajos en sistemas intervenidos, y que se reflejan en el reemplazamiento y diferencia en la riqueza de especies. Se sugiere contrastar experimentalmente distintos tipos de uso de suelo o a lo largo de un gradiente de perturbación con el fin de poder reconocer las causas que pueden explicar la contribución de la diferencia en la riqueza de especies y como ello modula las comunidades de artrópodos epigeos.

Acknowledgements

Agradecimientos

A Carolina Camargo B. y Laura Ortega por sus comentarios al manuscrito. A Carolina Acevedo por su colaboración en el trabajo de campo y habitantes de los Municipios de Socotá, Socha y Tasco. A la Dirección de Investigación DIN-UPTC. El presente artículo es resultado del convenio de cooperación número 13-12.092-080CE entre el Instituto de Investigación de Recursos Biológicos “Alexander von Humboldt” y la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, proyecto “Estudio biótico para la delimitación del complejo de páramos Pisba-Boyacá”. Un agradecimiento especial a los evaluadores anónimos por las sugerencias hechas al manuscrito.

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